Tesis doctorales de la Escuela Internacional de Doctorado de la URJC desde el curso 2024/25
ATMOSPHERIC NITROGEN DEPOSITION IN BROADLEAF EVERGREEN MEDITERRANEAN FORESTS: UPTAKE, CANOPY PROCESSES AND CYCLING
Autor
RUIZ CHECA, RAQUEL
Director
ALONSO DEL AMO, ROCIO
Codirector
GARCIA GOMEZ, HECTOR
Fecha de depósito
25-03-2025
Periodo de exposición pública
26 de marzo a 8 de abril de 2025
Fecha de defensa
09-05-2025 - Salón de Grados, Edificio Lucas Jordán, Aranjuez a las 12:00 horas
Modalidad
Presencial
Programa
Conservación de recursos naturales
Mención internacional
Solicitada
Resumen
El nitrógeno reactivo (N) es un elemento esencial para la vida y forma parte de un complejo ciclo biogeoquímico que conecta la atmósfera, la vegetación, el suelo y los sistemas acuáticos. Desde la Revolución Industrial, las emisiones de compuestos nitrogenados derivadas de actividades humanas han alterado el ciclo natural del N a escala global. Aunque se han implementado políticas para controlar las emisiones de algunos contaminantes nitrogenados, todavía hay áreas en Europa donde los niveles de depósito atmosférico de N superan las cargas críticas establecidas para la protección de la vegetación, lo que podría estar generando impactos en los ecosistemas afectados. Entre los ecosistemas vulnerables al depósito de N, se detectó que algunos encinares mediterráneos en España podrían estar afectados por el depósito de N.
En general, la mayor superficie foliar que presentan los bosques en comparación con otros tipos de vegetación, facilita la interceptación y retención de contaminantes atmosféricos, lo que los hace especialmente susceptibles a una mayor entrada de compuestos nitrogenados. El dosel forestal juega un papel importante en la interacción con el depósito atmosférico de N, actuando como un filtro activo que intercepta, absorbe, transforma y libera N hacia el suelo. El objetivo principal de esta tesis ha sido cuantificar el depósito atmosférico de N en encinares mediterráneos, mejorando las metodologías para calcular el depósito seco y analizando sus variaciones temporales, así como su interacción con el dosel y los procesos asociados.
Para ello, se llevó a cabo una monitorización intensiva durante un año (octubre de 2020 a septiembre de 2021) en tres bosques periurbanos de encina (Quercus ilex, Q.rotundifolia), cercanos a grandes ciudades en España: Madrid (TC), Barcelona (CB) y Pamplona (CA). Estos sitios se seleccionaron por tener diferentes tipos de suelo, clima, niveles de depósito y fuentes emisoras cercanas de compuestos nitrogenados. Se recogieron muestras de precipitación, tanto en zonas abiertas (bulk) como bajo el dosel (throughfall), para estimar el depósito húmedo siguiendo la metodología propuesta en el ICP-Forest de la Convención del Aire (CLRTAP). Además, se midieron gases y partículas, así como variables meteorológicas y de humedad del suelo, para estimar el depósito seco superficial y estomático mediante el método empírico inferencial (EIM). Uno de los objetivos de este estudio, fue intentar mejorar la estimación del depósito seco con el EIM incorporando las partículas en los cálculos del depósito superficial, y considerando la humedad del suelo como regulador de la conductancia estomática, lo que influye en el depósito seco estomático. Asimismo, se evaluaron las tendencias en la concentración de contaminantes y el depósito comparando los datos actuales con los obtenidos hace una década en estos mismos sitios.
En cuanto a la concentración de gases y partículas en el aire, se observó una disminución significativa del NO2 respecto a hace una década, con disminuciones de entre un 15-30% en todos los sitios. En contraste, las concentraciones de NH3 aumentaron, especialmente en CB (50%), y en menor medida en CA y TC (4-16%). Este patrón de incremento de los niveles de NH3 ha sido documentado en otras regiones de Europa y del mundo, a pesar de las políticas de regulación de emisiones de contaminantes atmosféricos. Además, las concentraciones de NH3 superaron los niveles críticos establecidos por la Convención del Aire para la protección de líquenes y briófitos en CA y CB, aunque se mantuvieron por debajo de los límites para la protección de las plantas superiores. A pesar de este aumento en los niveles de NH3, estos valores críticos no han sido incorporados en la última revisión de la Directiva de Calidad del Aire (2024/2881/EU), y el NH3 no se monitoriza en las redes de calidad del aire en Europa. Las concentraciones de HNO3 también aumentaron entre un 18-50% en los tres sitios durante la última década. Sin embargo, el HNO3 tampoco se mide rutinariamente en las redes de calidad del aire, ni se han establecido niveles críticos para la protección de la vegetación, a pesar de los efectos confirmados en algunas especies.
Los resultados mostraron que tantos los niveles de contaminantes, como la composición química del depósito atmosférico de N, están relacionados con las fuentes de emisión cercanas. En CA, se registró una mayor contribución de compuestos reducidos de N al depósito total, principalmente vinculada a las actividades de fertilización, debido a su proximidad a campos agrícolas. Estos compuestos alcanzaron picos durante la primavera, coincidiendo con los periodos habituales de fertilización en la zona. Por el contrario, en TC, los compuestos oxidados de N representaron la mayor contribución al depósito, probablemente asociados al tráfico y las emisiones urbanas de una gran ciudad como Madrid. En CB, tanto los compuestos reducidos como los oxidados tuvieron una contribución similar al depósito total de N, debido a que en esta área confluyen diversas fuentes de emisión, como son el tráfico, las actividades del puerto, y áreas cercanas con actividades agrícolas e industriales.
Dentro del depósito atmosférico total de N, el depósito seco representó el 70-80%, siendo mayor la contribución del depósito superficial. Aunque inicialmente se intentó incluir las partículas en el cálculo del depósito superficial, su incorporación resultó en una pérdida de la correlación entre las tasas de flujo de compuestos nitrogenados recogidos con el lavado de ramas y las concentraciones atmosféricas. Este resultado probablemente se deba a la baja proporción de compuestos de N en forma de partículas, que representaron solo entre el 6-11% de las concentraciones atmosféricas de N. Por esta razón, finalmente solo se consideraron los gases para el cálculo de las velocidades de depósito superficial. En este estudio se establecieron unas velocidades de depósito superficial regional para la encina de 0.226 cm·s-1 para NH3 y 0.648 cm·s-1 para HNO3, gases que mostraron las mejores correlaciones con los flujos de N reducido y oxidado obtenidos con el lavado de ramas.
La estimación del depósito estomático con EIM se realizó por primera vez incluyendo la disponibilidad hídrica del suelo como factor relevante para la apertura estomática, lo que supone una mejora importante del método y amplía su aplicabilidad en un contexto de cambio climático. Se determinó que los datos de humedad del suelo que se deben considerar son los medidos en el rango de 0-100 cm de profundidad, pues se correlacionan mejor con el estado hídrico de las plantas. Entre los posibles índices que se pueden usar para indicar la disponibilidad hídrica del suelo, el potencial hídrico del suelo (SWP) mostró una mayor correlación con el estado hídrico de las plantas, por lo que se seleccionó para realizar los cálculos de depósito estomático. Sin embargo, usar SWP tuvo menos impacto en el cálculo del depósito estomático que el índice de humedad del suelo (SMI), probablemente debido a la relación exponencial entre el contenido volumétrico del suelo y el SWP. La incorporación de datos de humedad del suelo en el modelo de conductancia estomática redujo las estimaciones de depósito en un 10-30%.
El depósito húmedo en estos bosques fue mayor en otoño y primavera, coincidiendo con las estaciones de mayor precipitación. La incorporación del N orgánico en los cálculos del depósito anual representó entre un 3-10% del depósito total y entre un 10-30% del depósito húmedo.
El depósito atmosférico total de N fue mayor en CA con 23.3 kg N·ha-1·año-1, seguido de CB 16.7 kg N·ha-1·año-1 y en último lugar TC con 8.4 kg N·ha-1·año-1. CA y CB, superaron las cargas críticas empíricas de N establecidas por la Convención del Aire para estos ecosistemas (10-15 kgN·ha-1·año-1). Estos resultados están en la misma línea que los encontrados cerca de CB, donde se han registrado aumentos en las concentraciones de nitratos en arroyos, lo que podría indicar que los bosques están acercándose a un estado de saturación de N. Aunque el depósito de N en CA y TC disminuyó respecto a hace una década, en CB aumentó, en parte debido al incremento de contaminantes como NH3 y HNO3.
Para entender los efectos del depósito atmosférico de N en los bosques, es crucial analizar la cantidad de N que se retiene, o bien atraviesa el dosel forestal (TF) y llega al suelo. En ocasiones, la cantidad de N que se recoge bajo el dosel es incluso mayor que en la lluvia, indicando que las muestras de TF recogen parte del N acumulado en la superficie del dosel por depósito seco y que es posteriormente lavado con la lluvia. En los encinares estudiados, este patrón mostró variaciones según el sitio. En todos los lugares, el depósito de N medido en el TF presentó un mayor contenido de N orgánico disuelto (DON) en comparación con el N de la precipitación en zonas abiertas (RF). Además, en CA y CB, también se observó un enriquecimiento en compuestos oxidados. En cambio, en TC, los procesos de retención dentro del dosel fueron los más predominantes. Estos hallazgos sugieren que parte del N depositado puede ser retenido en el dosel, lo que favorece los procesos biológicos que ocurren en ese nivel.
Para evaluar el papel del dosel en la absorción del N húmedo interceptado y analizar su preferencia por compuestos reducidos u oxidados, se llevó a cabo un experimento de fertilización a corto plazo con N marcado isotópicamente, a nivel de rama y de forma estacional. Se prepararon soluciones fertilizantes para simular concentraciones bajas (3.5 kg N·ha-1·año-1) y altas (20.9 kg N·ha-1·año-1) de depósito de N. Además, se llevaron a cabo mediciones de fotosíntesis, conductancia estomática y potencial hídrico, complementadas con datos meteorológicos, para explorar las relaciones entre las tasas de absorción, la actividad de las plantas y la meteorología.
Los resultados mostraron variaciones estacionales en las tasas de absorción, las cuales dependieron del tipo y concentración de los compuestos, así como de las condiciones meteorológicas y de la edad de la hoja. Las encinas absorbieron tanto NH4+ como NO3- , con una relación que varió de 2.7:1 a 4.9:1 según la concentración del fertilizante. Los compuestos reducidos fueron absorbidos más eficientemente que los oxidados, con tasas de recuperación de NH4+ de 26% a 36% para concentraciones bajas y altas, respectivamente, frente a 14% y 8% para NO3-. La menor recuperación de N en tratamientos de mayor concentración sugiere una saturación de los puntos de entrada de solutos, lo que disminuye la eficiencia de la absorción.
La absorción de N ocurrió principalmente a través de la cutícula, ya que no se observó una correlación directa entre la mayor actividad fisiológica y conductancia estomática de los árboles y la absorción. Las tasas más altas de absorción se registraron en hojas jóvenes en formación durante la primavera, cuando demandan más N para la formación de sus estructuras y presentan paredes y cutículas más delgadas, lo que las hace menos impermeables. Por otro lado, las hojas maduras, de unos dos años, también mostraron una mayor absorción de compuestos N, lo que podría estar relacionado con la degradación de sus estructuras cuticulares. Durante el verano, la absorción fue menor debido a las condiciones de mayor sequedad que no favorecen el transporte cuticular, mientras que, en otoño y primavera, la mayor humedad y las temperaturas moderadas favorecieron la absorción.
Una vez analizada la cantidad de compuestos de N que pueden quedar retenidos en el dosel, se evaluó su como transformador activo de los compuestos atmosféricos depositados. Para ello se utilizó un enfoque combinado de análisis isotópicos y genéticos. Por un lado, se analizaron los isótopos de oxígeno en el nitrato recogido bajo el dosel, con el objetivo de distinguir entre el nitrato de origen biológico y de origen atmosférico. Por otro lado, se empleó una aproximación genética para identificar y estudiar los microorganismos presentes en la superficie de las hojas (filosfera), así como aquellos transportados por la lluvia. Estas muestras se recogieron a lo largo de un año tanto en áreas abiertas (RF) como debajo del dosel (TF), permitiendo identificar y cuantificar la abundancia de microorganismos clave, como nitrificantes y fijadores de N, directamente relacionados con el ciclo del N en los ecosistemas forestales.
Los resultados obtenidos indicaron que el dosel no solo intercepta el N atmosférico, sino que también desempeña un papel activo en la transformación de estos compuestos. El 31% del NO3- medido anualmente en el TF tiene un origen biológico, mientras que el porcentaje restante proviene de fuentes atmosféricas, patrón que varió estacionalmente. Durante el verano, hasta un 76% del NO3- medido tuvo un origen biológico, lo cual se asoció con las condiciones más cálidas y secas de esta estación, que parecieron favorecer los procesos de nitrificación en las superficies foliares. En cambio, durante el resto del año predominó el origen atmosférico, con un porcentaje que osciló entre el 76% y el 96%.
El análisis de las comunidades microbianas en muestras de lluvia, tanto de RF como de TF, y de la filosfera, reveló la presencia de arqueas y bacterias nitrificantes y fijadoras de N a lo largo de todo el año. La abundancia de estos microorganismos mostró variaciones estacionales, influenciadas principalmente por las condiciones meteorológicas, y en las muestras de RF, además, por el depósito de N. Las arqueas fueron sistemáticamente más abundantes que las bacterias nitrificantes en todas las muestras, con un aumento en verano, impulsado por una mayor radiación, temperatura y menor humedad. Los microorganismos en el TF se asemejaron más a los presentes en el RF que a los de la filosfera, probablemente debido a que las precipitaciones recibidas no fueron muy fuertes por lo que no consiguieron lavar eficazmente las superficies foliares. Aunque no se encontraron correlaciones directas significativas entre el NO3- de origen biológico recogido bajo el dosel y la abundancia de microorganismos nitrificantes, su contribución potencial no puede descartarse debido a que mostraron unos patrones estacionales similares.
Algunas de las conclusiones más destacadas de este estudio muestran cómo las condiciones meteorológicas y los aportes de N afectan los procesos de depósito, retención, absorción y transformación del N en el dosel de los ecosistemas mediterráneos. Se observó que el depósito atmosférico total de N superó las cargas críticas en algunos sitios, con un predominio del depósito seco (70-80%) y diferencias en la composición de N según las fuentes cercanas de emisiones. La encina mostró una preferencia para la absorción foliar del amonio sobre el nitrato (relación 2.9–3.4:1), con una absorción mayor en hojas jóvenes y viejas. La absorción foliar se produjo principalmente a través de la cutícula, y las tasas más altas se detectaron en primavera y otoño, asociadas a condiciones de mayor humedad. El dosel forestal no solo interceptó el N depositado, sino que también participó activamente en su transformación. Durante el verano, el 76% del nitrato recogido bajo el dosel fue de origen biológico, asociado a temperaturas altas, mayor radiación y baja humedad. La presencia de microorganismos nitrificantes y fijadores de N en el dosel y en TF durante todo el año refuerza la importancia del dosel en la retención y transformación de N atmosférico, especialmente bajo condiciones cálidas y secas. Estos resultados contribuyen a completar el ciclo de N en encinares y apuntan a la importancia de complementar estos estudios con la evaluación de indicadores de efectos para tener toda la información necesaria para parametrizar modelos funcionales del bosque y poder definir cargas críticas que protejan estos ecosistemas característicos.
