Tesis doctorales de la Escuela Internacional de Doctorado de la URJC desde el curso 2024/25
Adaptive phenotypic variation in a Mediterranean shrub: causes and consequences under realistic climate change environments
Autor
RAMOS MUÑOZ, MARINA
Director
ESCUDERO ALCÁNTARA, ADRIÁN
Directores
MATESANZ GARCÍA, SILVIA; PÍAS COUSO, BEATRIZ
Fecha de depósito
27-05-2025
Periodo de exposición pública
28 de mayo a 10 de junio de 2025
Fecha de defensa
Sin especificar
Modalidad
Presencial
Programa
Conservación de recursos naturales
Mención internacional
Solicitada
Resumen
Antecedentes
El cambio climático es un fenómeno complejo que está cambiando los patrones de precipitación y temperatura, imponiendo una mayor heterogeneidad climática y una mayor frecuencia de eventos climáticos extremos. Se espera que los efectos del cambio climático sean particularmente intensos en la región mediterránea, donde la sequía impone condiciones estresantes para las poblaciones de plantas, siendo la principal presión selectiva. Sin embargo, la sequía rara vez actúa de forma aislada, y el cambio climático puede intensificar los efectos de otros estreses tanto bióticos como abióticos. Específicamente, la región mediterránea está experimentando un intenso calentamiento, y recientes modelos climáticos predicen una mayor frecuencia de olas de calor más intensas en las próximas décadas. Además, se espera que estos cambios climáticos alteren diversos procesos naturales, como las interacciones entre plantas. En conjunto, estos estreses simultáneos pueden comprometer la persistencia a largo plazo de las poblaciones de plantas mediterráneas. Entre ellas, los gipsófitos —plantas restringidas a suelos de yeso— pueden ser especialmente vulnerables a los cambios ambientales futuros, ya que actualmente experimentan unas condiciones altamente estresantes.
En respuesta a las nuevas condiciones impuestas por el cambio climático, las poblaciones de plantas pueden migrar hacia hábitats más favorables y/o persistir localmente a través de evolución adaptativa (evolución por selección natural), plasticidad fenotípica (tanto entre como dentro de generaciones) o una combinación de ambos procesos. Debido a que los gipsófitos carecen de mecanismos de dispersión efectivos y viven en hábitats altamente fragmentados, su persistencia puede depender en gran medida de los procesos evolutivos in situ. Además, las poblaciones de gipsófitos han experimentado diferentes presiones selectivas a lo largo de su historia evolutiva, principalmente relacionadas con las condiciones climáticas y edáficas, que podrían haber determinado la variación fenotípica intraespecífica de base genética. Estas diferencias fenotípicas entre poblaciones, impulsadas por la selección pasada, podrían afectar significativamente la vulnerabilidad de las poblaciones de gipsófitos y sus respuestas futuras. Además, la presencia de múltiples estreses podría modificar la diferenciación poblacional, las respuestas plásticas adaptativas a la sequía, los patrones de selección y la presencia de variación genética cuantitativa dentro de las poblaciones, afectando a su vez las trayectorias ecológicas y evolutivas de los gipsófitos mediterráneos. Por tanto, es fundamental evaluar las causas de la variación fenotípica y genética intraespecífica actual y cómo responderán las poblaciones de gipsófitos mediterráneos a condiciones ambientales complejas, para comprender las consecuencias eco-evolutivas y la vulnerabilidad futura de estas poblaciones en un contexto de cambio climático.
Objetivos
Esta tesis se centra en comprender las causas y consecuencias de la variación fenotípica intraespecífica de gipsófitos mediterráneos, con el fin de predecir robustamente las respuestas adaptativas futuras y la vulnerabilidad de sus poblaciones en ambientes realistas y multivariados. El Capítulo I explora la presencia de diferenciación poblacional adaptativa, las presiones selectivas que han impulsado dicha diferenciación y los patrones de plasticidad fenotípica a la sequía en Helianthemum squamatum. El Capítulo II examina si las respuestas plásticas adaptativas a la sequía se ven modificadas por el calentamiento y la competencia intraespecífica, y cómo estas condiciones multivariadas influyen en la diferenciación poblacional en H. squamatum. El Capítulo III evalúa si la potencial respuesta a la selección en condiciones de sequía (es decir, los patrones de selección y la presencia de variación genética cuantitativa) varía en condiciones multivariadas de estrés que simulan escenarios realistas de cambio climático, en dos poblaciones de H. squamatum. Finalmente, el Capítulo IV investiga la presencia de plasticidad transgeneracional adaptativa a la sequía y su interacción con las respuestas ambientales inmediatas en estadios reproductivos en dos especies perennes de gipsófitos dominantes, H. squamatum y Centaurea hyssopifolia.
Metodología
A lo largo de esta tesis, empleamos un enfoque experimental basado en jardines comunes, con H. squamatum como especie principal de estudio. Los experimentos de jardín común son una herramienta poderosa para abordar cuestiones clave en ecología evolutiva. En estas condiciones ambientales uniformes, se pueden separar la componente genética y ambiental de la variación fenotípica. Esto nos permite evaluar información relevante, como la variación genética cuantitativa intra- e interpoblacional y los patrones de plasticidad fenotípica, entre otros. Los jardines comunes empleados en esta tesis proporcionaron un gran realismo ecológico para comprender las causas de la variación fenotípica intraespecífica, las consecuencias ecológicas y evolutivas de esta variación, y las respuestas de las poblaciones de gipsófitos en un contexto de cambio climático. Específicamente, para garantizar condiciones ambientales y edáficas óptimas, los individuos experimentales se cultivaron al aire libre en suelo de yeso, simulando condiciones experimentadas en la naturaleza. Además, los tratamientos experimentales imitaron condiciones realistas y ecológicamente relevantes que ya experimentan en la naturaleza estas poblaciones, o que se volverán más frecuentes en futuros escenarios de cambio climático, con la sequía como principal factor de estrés y el calentamiento y la competencia intraespecífica como otras presiones selectivas importantes.
Helianthemum squamatum es la principal especie de estudio en esta tesis ya que es una especie diagnostica del matorral mediterráneo de yeso. Esta especie es un gipsófito estricto, distribuido principalmente en la mitad oriental de los afloramientos de yeso de la Península Ibérica. Este arbusto es diploide, predominantemente exogámico, con polinización generalista, parcialmente auto-incompatible, y carece de mecanismos efectivos de dispersión a larga distancia. Por tanto, H. squamatum puede depender en gran medida de los procesos evolutivos in situ para su persistencia futura. Además, esta especie es un sistema clave para evaluar los efectos de diferentes estreses en las respuestas adaptativas a la sequía y sus interacciones por dos razones principales. Primero, H. squamatum experimenta variación espaciotemporal en la disponibilidad de agua, temperatura y competencia intraespecífica a lo largo de todo su rango de distribución, y se espera que estos factores se vean modificados por el cambio climático. En segundo lugar, estudios previos han documentado una menor eficacia biológica reproductiva en condiciones secas y cálidas, y una menor supervivencia en áreas altamente densas de conespecíficos, lo que sugiere que la sequía, el calentamiento y la competencia intraespecífica son presiones selectivas claves para H. squamatum.
Resultados
Capítulo I: Nuestros resultados mostraron diferenciación poblacional en rasgos cuantitativos en 16 poblaciones a través de todo el rango geográfico y climático de H. squamatum. Parte de esta variación fenotípica estuvo estructurada a escala regional y no estuvo asociada con gradientes ambientales (es decir, con diferencias climáticas o edáficas entre poblaciones). Esto sugiere que los procesos no adaptativos podrían haber tenido un papel más importante en la diferenciación genética de H. squamatum, probablemente debido a la configuración en forma de isla de los hábitats de yeso y a la falta de mecanismos dispersivos eficaces vía semilla en la especie de estudio. En contra de la diferenciación poblacional en los rasgos, encontramos respuestas plásticas adaptativas pero similares entre poblaciones, lo que sugiere la presencia de selección homogeneizadora en plasticidad. Las respuestas plásticas produjeron una fenología avanzada, hojas más esclerófilas, mayor eficiencia en el uso del agua y semillas más grandes en condiciones de sequía, en comparación con condiciones de alta disponibilidad hídrica. Nuestros resultados enfatizan el papel de la plasticidad fenotípica en las respuestas adaptativas a la sequía y la importancia de considerar el papel de los procesos adaptativos y neutrales en la variación fenotípica intraespecífica.
Capítulo II: En respuesta a la sequía, los individuos experimentales mostraron plasticidad adaptativa asociada con una estrategia mixta de uso de recursos, combinando respuestas conservadoras (hojas más esclerófilas con mayor eficiencia en el uso del agua) y adquisitivas (fenología adelantada). De manera muy importante, la respuesta a la sequía se vio modificada por la presencia de calentamiento y competencia, los cuales causaron interacciones antagónicas y sinérgicas, respectivamente. Sin embargo, estas interacciones no alteraron la dirección, ni limitaron la magnitud de la plasticidad adaptativa a la sequía. Estos resultados sugieren que las respuestas plásticas a la sequía también pueden proporcionar beneficios frente al calentamiento y la competencia, encontrando plasticidad adaptativa a la sequía incluso en condiciones más estresantes. Finalmente, detectamos diferenciación poblacional en todos los rasgos funcionales, pero las diferencias fenotípicas en biomasa reproductiva se redujeron significativamente bajo la combinación de sequía y calentamiento. Nuestros hallazgos resaltan la necesidad de realizar experimentos realistas y multifactoriales para predecir robustamente las trayectorias ecológicas y evolutivas de las poblaciones de plantas y su vulnerabilidad.
Capítulo III: En dos poblaciones de H. squamatum que representan los extremos geográficos y climáticos de su distribución, la floración temprana se asoció con una mayor eficacia biológica reproductiva, no solo en condiciones de sequía, sino también cuando esta se combinó con calentamiento y competencia. Además, valores adquisitivos en rasgos foliares también se vieron favorecidos por la selección, especialmente en escenarios con estreses simultáneos. Sorprendentemente, la dirección de la selección no fue modificada entre tratamientos experimentales, siendo favorecida consistentemente una estrategia adaptativa de escape al estrés. Sin embargo, la magnitud de la selección fue mayor cuando los tres estreses actuaron simultáneamente, especialmente en la población más fría y húmeda. Finalmente, la presencia de variación genética cuantitativa en todos los tratamientos sugiere que las poblaciones de H. squamatum podrían tener la capacidad de adaptarse frente al cambio climático. En resumen, esta consistencia en los patrones de selección y la presencia de variación genética cuantitativa indican que la potencial respuesta a la selección podría no estar limitada en futuros escenarios realistas y complejos.
Capítulo IV: Nuestros resultados mostraron que la sequía materna influyó en el fenotipo de la descendencia en H. squamatum, pero no en Centaurea hyssopifolia (otro arbusto gipsófito dominante que coexiste con H. squamatum). La descendencia de plantas sometidas a estrés hídrico mostró más inflorescencias, hojas menos esclerófilas y mayores tasas de crecimiento en ambas condiciones de riego (alta disponibilidad hídrica y sequía), y semillas más pesadas en condiciones de sequía, que la descendencia procedente de plantas maternas bien regadas. La sequía materna también indujo patrones de plasticidad similares entre las familias maternas, mostrando un aumento general del peso de las semillas en respuesta a la sequía de la descendencia, un patrón ausente en la descendencia generada en buenas condiciones hídricas. Además, ambas especies de gipsófitos presentaron plasticidad adaptativa al ambiente inmediato, y la magnitud de la plasticidad intrageneracional fue mayor que la de las respuestas plásticas transgeneracionales. Nuestros resultados destacan que los efectos adaptativos asociados con la sequía materna pueden persistir en la segunda temporada de crecimiento de las especies perennes y muestran variación entre especies en su plasticidad transgeneracional. Estas diferencias entre especies gipsófitas coexistentes pueden resultar en una vulnerabilidad diferencial al cambio climático.
Conclusiones
Los resultados obtenidos en esta tesis proporcionan información relevante sobre las causas de la variación fenotípica intraespecífica en poblaciones de gipsófitos, y las consecuencias ecológicas y evolutivas de dicha variación en un contexto multivariado de cambio climático. Los procesos evolutivos neutrales pueden haber tenido un papel más importante que la evolución adaptativa pasada asociada a gradientes ambientales, en la diferenciación poblacional en H. squamatum. Esta diferenciación poblacional a lo largo de todo el rango de distribución de esta especie no estuvo asociada con la variación en las condiciones climáticas o edáficas. Las poblaciones de H. squamatum mostraron consistentemente patrones similares de plasticidad adaptativa a la sequía, la principal presión selectiva para esta especie, lo que sugiere la presencia de selección homogeneizadora sobre la plasticidad entre poblaciones. Específicamente, las respuestas plásticas adaptativas implicaron una estrategia mixta de uso de recursos con respuestas conservadoras y adquisitivas, para hacer frente a la sequía. Además, los efectos transgeneracionales adaptativos persistieron más allá de la etapa de plántula en H. squamatum, pero no en C. hyssopifolia. Estos resultados indicaron que, aunque los efectos transgeneracionales adaptativos pueden no ser universales, la plasticidad transgeneracional puede proporcionar variación fenotípica adaptativa para hacer frente al estrés también en especies perennes. Cabe destacar que, aunque las respuestas plásticas adaptativas a la sequía se modificaron por el calentamiento y la competencia, las interacciones entre estreses no constriñeron ni la dirección ni la magnitud de la plasticidad adaptativa a la sequía. Por tanto, las respuestas plásticas adaptativas a la sequía se mantuvieron incluso en presencia de estreses simultáneos. No obstante, las condiciones simultáneas de sequía y calentamiento condujeron a una convergencia fenotípica en la biomasa reproductiva, reduciendo el potencial evolutivo a nivel de especie y homogeneizando la vulnerabilidad potencial de las poblaciones de H. squamatum. Además, la presencia de estreses abióticos y bióticos no modificó el valor adaptativo de una estrategia adquisitiva de escape al estrés observada en condiciones de sequía, que implicó una fenología temprana, hojas menos esclerófilas y un uso más rápido de los recursos. Sin embargo, la magnitud de la selección aumentó en presencia de estreses simultáneos para ambas poblaciones de H. squamatum, pero especialmente en la población más fría y húmeda. Sorprendentemente, ambas poblaciones mostraron variación genética cuantitativa para los rasgos bajo selección, incluso en escenarios con estreses simultáneos, lo que indica que la evolución adaptativa futura sigue siendo posible en condiciones más estresantes. En resumen, los resultados de esta tesis destacan que las poblaciones de H. squamatum pueden responder a condiciones multivariadas y más estresantes mediante una combinación de evolución adaptativa y plasticidad intra- y transgeneracional. Estos resultados son de suma importancia para comprender las dinámicas eco-evolutivas de las poblaciones de gipsófitos y garantizar su persistencia en un contexto de cambio climático.
